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Evaluación de la Lista Roja de especies de anfibios de Ecuador: un enfoque multidimensional para su conservación

Diego Cisneros Heredia
Universidad San Francisco de Quito
miércoles, mayo 12, 2021
Ecuador es uno de los países con mayor biodiversidad del mundo, pero enfrenta severas presiones y amenazas a sus ecosistemas naturales. Numerosas especies han disminuido y requieren ser evaluadas y cuantificadas objetivamente, como un paso hacia el desarrollo de estrategias de conservación
Autores
Mauricio Ortega-Andrade, Marina Rodes Blanco, Diego F. Cisneros-Heredia, Nereida Guerra Arévalo, Karima Gabriela López de Vargas-Machuca, Juan C. Sánchez-Nivicela, Diego Armijos-Ojeda, José Francisco Cáceres Andrade, Carolina Reyes-Puig, Amanda Belén Quezada Riera, Paul Székely, Octavio R. Rojas Soto, Diana Székely, Juan M. Guayasamin, Fausto Rodrigo Siavichay Pesántez, Luis Amador, Raquel Betancourt, Salomón M. Ramírez-Jaramillo, Bruno Timbe-Borja, Miguel Gómez Laporta, Juan Fernando Webster Bernal, Luis Alfredo Oyagata Cachimuel, Daniel Chávez Jácome, Valentina Posse, Carlos Valle-Piñuela, Daniel Padilla Jiménez, Juan Pablo Reyes-Puig, Andrea Terán-Valdez, Luis A. Coloma, Ma. Beatriz Pérez Lara, Sofía Carvajal-Endara, Miguel Urgilés, Mario H. Yánez Muñoz

Introducción

Uno de los principales objetivos de la biología de la conservación es evaluar, comprender y mitigar las amenazas a la biodiversidad. La Lista Roja de Especies Amenazadas de la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (UICN) es una herramienta poderosa que permite no solo estimar los riesgos de extinción de especies, sino también priorizar los esfuerzos de conservación [ 1 ]. Las Evaluaciones de la Lista Roja son ampliamente utilizadas por expertos en varios grupos de plantas y animales en todo el mundo, ya que aplica métodos estandarizados para evaluar las amenazas y el riesgo de extinción, basados ​​en criterios cuantitativos y cualitativos relevantes [ 1 – 3 ].

Los anfibios son uno de los grupos de vertebrados más diversos de la región Neotropical [ 4 ]. Además de presentar una riqueza extraordinaria específica para cada ecosistema, son uno de los taxones más amenazados [ 5 ]. Su ectotermia los hace particularmente vulnerables a los cambios ambientales, principalmente relacionados con la temperatura y la humedad, pero también a las enfermedades infecciosas [ 6 – 8 ]. La pérdida de hábitat, el cambio climático y las enfermedades representan amenazas importantes para sus poblaciones [ 6 , 9 – 11 ].

Ecuador es uno de los países con mayor número de especies de anfibios [ 12 – 15 ]. Los anfibios ecuatorianos se consideran entre los más amenazados de América del Sur, debido al aumento de las tasas de pérdida de hábitat y deforestación para la ganadería, la agricultura, la minería y la explotación petrolera [ 16 – 21 ]. Algunos géneros históricamente conspicuos (ranas arlequín [ Atelopus spp.], Ranas marsupiales [ Gastrotheca spp.] Y ranas acuáticas andinas [ Telmatobius spp.]) Han sufrido disminuciones o extinciones dramáticas de las poblaciones [ 8 , 22 – 24 ], que parecen estar relacionado con el panzoótico fúngicoBatrachochytrium dendrobatidis [ 8 ], aunque otros factores, como el cambio climático, también pueden estar relacionados [ 10 ].

Según los datos recopilados en la Lista Roja de la UICN, los anfibios son los vertebrados más amenazados a nivel mundial, y la proporción de especies amenazadas aumenta más rápidamente que las aves y los mamíferos [ 25 – 27 ]. Para marzo de 2021, de un estimado de 8126 especies de anfibios, 7212 fueron evaluadas (87% de las especies conocidas) y 2442 (34% de las especies evaluadas) se consideraron amenazadas [evaluadas como En Peligro Crítico (CR), En Peligro (EN), o Vulnerable (VU)]. Sin embargo, a nivel mundial, la proporción de especies de anfibios amenazadas aumentaría en un rango entre el 41 y el 53% si consideráramos que es probable que varias especies con datos insuficientes (DD) estén amenazadas de extinción [ 28 , 29 ].

En 2004, la Evaluación Global de Anfibios (GAA) publicada por la UICN, Conservation International y NatureServe categorizó por primera vez, los anfibios de Ecuador; posteriormente actualizado en 2006 y 2008 ( www.iucn-amphibians.org ). Como resultado de este proceso, se evaluaron 447 especies de anfibios y se encontró que 165 (37%) estaban amenazadas o extintas [ 25 ]. En 2011, se publicó una evaluación actualizada para las especies ecuatorianas [ 27 ], con 465 especies evaluadas, 142 (30,5%) de las cuales se encontraron amenazadas (CR, EN o VU) y casi el 29% clasificadas como DD.

Desde 2015, el Ministerio de Medio Ambiente y Agua (MAAE) de Ecuador lidera el proyecto “Conservación de la biodiversidad de anfibios ecuatorianos y uso sostenible de los recursos genéticos”. Uno de los principales componentes del proyecto se centra en comprender el estado de conservación de los anfibios de Ecuador y actualizar la lista roja nacional. Los objetivos de nuestro estudio son a) evaluar y actualizar el estado de riesgo de extinción de los anfibios ecuatorianos, b) analizar patrones espaciales de especies amenazadas relacionadas con endemismo, áreas protegidas y regiones ecológicas en Ecuador, yc) sugerir acciones hacia una metodología integradora evaluar el estado de conservación de las especies.

Materiales y métodos

Compilación de la base de datos de anfibios

Para recopilar datos de distribución de anfibios ecuatorianos, compilamos registros de ocurrencia a lo largo del rango de distribución completo de cada especie de las bases de datos de los siguientes museos ecuatorianos: Instituto Nacional de Biodiversidad (INABIO-DHMECN); Museo de Zoología, Universidad Técnica Particular de Loja (MUTPL); Museo de Zoología, Universidad del Azuay (MZUA); Museo de Zoología, Universidad Tecnológica Indoamérica (MZUTI); Museo de Zoología, Universidad San Francisco de Quito (ZSFQ); Centro Jambatu (CJ). También compilamos registros de las siguientes bases de datos: Proyecto Conservación de Anfibios y Recursos Genéticos del Ministerio de Ambiente del Ecuador (MAE-PARG), bases de datos: Global Biodiversity Information Facility (GBIF; https://www.gbif.org ), iNaturalist ( https://www.iNaturalist.org), VertNet ( http://vertnet.org/ ), Batrachia ( https://www.batrachia.com ), SapoPediaEcuador ( http://www.anfibiosecuador.ec/index.php?aw ; [ 13 ]), Anfibios Ecuador — Bioweb, Museo de Zoología de la Pontificia Universidad Católica del Ecuador (QCAZ; https://bioweb.bio ; [ 14 ]). Además, obtuvimos datos inéditos evidenciados por muestras de comprobantes, o fotografías, recolectadas en el campo y compartidas por los autores durante los talleres de Evaluación de la Lista Roja Ecuatoriana ( Tabla S1 ). El conjunto de datos final incluyó datos compilados hasta el 31 de octubre de 2020 ( Figura 1 ).

Fig 1. Distribución espacial de registros de la base de datos de anfibios.

Seguimos la nomenclatura propuesta por Grant et al . [ 30 ], Guayasamin et al . [ 31 ], Castroviejo-Fisher et al . [ 32 ], Hedges et al . [ 33 ] para Strabomantidae; todos los demás grupos de taxones siguen Las especies de anfibios del mundo [ 15 ]. Los registros de fuera de Ecuador se analizaron, verificaron errores y mejoraron con el mismo nivel de precisión que los registros de dentro de Ecuador [ 34 ], mediante una evaluación taxonómica de especímenes en colecciones científicas, validación de registros basados ​​en la distribución biogeográfica, filogenética, taxonómica análisis, fotografías publicadas en otros lugares [ 35– 43 ], una revisión sistemática de la literatura, y mediante discusiones con 33 herpetólogos expertos de todo el país, incluidos los autores de este artículo, realizados durante ocho talleres entre 2017 y 2020. Los participantes del taller se distribuyeron en tableros según familias taxonómicas y geográficas. regiones. Las autoridades de la Lista Roja participaron en todos los talleres, para garantizar el correcto uso y aplicación de todas las categorías y criterios de la UICN a nivel nacional (es decir, Diego F.Cisneros-Heredia, Coordinador Regional de la Autoridad de la Lista Roja de Anfibios para Ecuador; Stephanie Arellano, Oficial de Programa, Oficina Regional de la UICN para América del Sur).

La Evaluación de la Lista Roja y la Lista Roja de Anfibios del Ecuador aquí presentadas fueron validadas oficialmente por el Ministerio del Ambiente de Ecuador (Acuerdo Ministerial 069).

Datos espacializados por especie y datos geoespaciales para cuencas hidrográficas, modelo de elevación digital y mapas base de Ecuador ( http://ide.ambiente.gob.ec/mapainteractivo/ ; http://www.igm.gob.ec/work/files /downloads/mapafisico.html ) se revisaron utilizando QGIS 3.4.14 para evaluar la coherencia de los datos [ 44]. Los datos de elevación se extrajeron para cada punto de datos y se representaron en diagramas de caja para encontrar valores atípicos y otros posibles errores de datos. Los datos de ocurrencia problemática, ya sea a nivel georreferenciado o taxonómico, se eliminaron del conjunto de datos. Los expertos en taxonomía validaron los datos y destacaron errores o inexactitudes durante los talleres. Los registros con datos georreferenciados incorrectos se corrigieron utilizando la capa Google Satellite en QGIS, solo cuando los recolectores verificaron la ubicación exacta. Este proceso tenía como objetivo obtener una base de datos limpia y depurada que cumpliera con los estándares adecuados para el modelado de nichos ecológicos [ 45 – 47 ], análisis biogeográficos [ 48 , 49 ] y Evaluación de la Lista Roja [ 12 , 16 , 21], según las directrices de Darwin Core ( https://dwc.tdwg.org / ).

Datos ambientales

Las variables climáticas para los escenarios actuales y futuros se descargaron de la base de datos WorldClim2 [ 50 ] ( http://www.worldclim.org ). Obtuvimos 15 variables climáticas a una resolución espacial de 30 segundos (~ 1 km 2 ); excluimos las cuatro capas que combinan información de precipitación y temperatura en la misma capa debido a anomalías espaciales [ 51 ]. Para caracterizar las condiciones climáticas futuras, utilizamos datos para dos escenarios de emisiones de rutas de concentración representativas del IPCC (RCP 4.5 y 8.5) del modelo de circulación global (GCM) del modelo 2 del entorno global de Hadley — Sistema terrestre (HadGEM2-ES) [ 50]. Los escenarios futuros de RCP 4.5 asumen un crecimiento de los ingresos relativamente lento, un aumento de la población humana y mejoras modestas en la intensidad de la tecnología y la energía, lo que lleva a una mayor demanda de energía y un aumento de las emisiones de gases de efecto invernadero a largo plazo, considerando la ausencia de políticas de mitigación del cambio climático, mientras que el escenario RCP 8.5 representa mayores emisiones de gases de efecto invernadero previstas [ 52 ].

Análisis de datos y modelización ecológica

Las especies se dividieron en dos grupos: 1) aquellas que pudieron ser modeladas (485 sp), y 2) aquellas que no pudieron ser modeladas debido al bajo número de puntos de ocurrencia (menos de 5 localidades; 151 sp), puntos de ocurrencia situados en píxeles cercanos o modelos no estadísticamente significativos según los umbrales de AUC. Para el primer grupo, implementamos un proceso de modelado con MaxENT [ 53 ]. Usamos el conjunto de datos completo de registros a lo largo del rango de distribución conocido de cada especie. Las características del modelo (creación, calibración, selección y evaluación) se llevaron a cabo en el paquete kuenm R [ 54 ]. El procedimiento Jackknife y las estadísticas de correlación (-0,8 a 0,8 en Pearson r valores) se utilizaron para evaluar la importancia de las variables en una primera ejecución con todos los valores por defecto.

Una vez seleccionadas las variables climáticas, obtuvimos modelos candidatos con diferentes parámetros (siete reguladores de multiplicación — 0.1, 0.4, 0.7, 1, 2, 3, 4 — y siete clases de características — lineal ( l ), cuadrática ( q ), producto ( p ), y todas las combinaciones lq , lp , pq , lqp -). El número máximo de puntos de fondo fue 10,000. Seleccionamos al azar el 70% de los datos para el entrenamiento y usamos el 30% restante para las pruebas. Se establecieron un total de 500 carreras para la construcción de modelos. Se seleccionó el mejor modelo según los criterios de tasa de omisión <10% y delta AIC> 2.

Un paso importante en el modelado de nichos ecológicos es definir una región de calibración, el área accesible (“M”, en adelante) para las especies [ 45 , 47 , 55 ]. En este estudio, delimitamos “M” usando las provincias biogeográficas para el Neotrópico [ 56], cuencas hidrográficas y un modelo de elevación digital para encontrar las barreras físicas que determinan el área de accesibilidad de cada especie de anfibio. Encontramos patrones de distribución similares entre varias especies, reiterando las mismas barreras físicas (es decir, los Andes, cuencas, cordilleras, etc.). Por estas razones, se construyeron unas “M” genéricas para las diferentes regiones (es decir, sierra, costa y Amazonia), y estas fueron asignadas a cada una de las especies. Para los taxones que carecen de suficientes puntos de datos para el modelado ecológico, el Área de ocupación (AOO) se calculó [ 3 ] en el software R ( https://www.r-project.org/ ), utilizando una cuadrícula de 2 x 2 km creada en QGIS. 3.4.14 y extraer y contar el número de celdas ocupadas por la especie.

Modelo de riqueza acumulativa de especies

Se realizaron modelos de riqueza acumulada de especies (CSRM) sumando los resultados de los modelos binarios de Maxent (área de idoneidad) y Área de Ocupación (AOO) para cada una de las familias y categorías de conservación. Los resultados se mostraron utilizando el paquete tmap [ 57 ] en el software R ( https://www.r-project.org/ ). Las especies endémicas se refieren aquí a especies restringidas enteramente a Ecuador, y fueron determinadas con base en las categorías propuestas por Ron, A. (14). Usamos una prueba de Kruskal-Wallis y una prueba de Wilcoxon para muestras pareadas para comparar grupos de taxones endémicos / no endémicos y categorías de amenazas para la conservación relacionadas con rangos de altitud.

Modelo de amenaza

Para tener una mejor comprensión de los impactos potenciales de las actividades humanas en la distribución de los anfibios ecuatorianos, seguimos criterios estandarizados para definir los elementos de riesgo y las amenazas potenciales, basados ​​en la supervisión experta para la clasificación jerárquica por UICN-CMP (Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza— Asociación de Medidas de Conservación) [ 3 , 58 ]. En general, se utilizaron ocho amenazas principales con 34 subcategorías para desarrollar una amenaza o un modelo de superficie de riesgo ambiental (ERS) ( Tabla 1 ).

Tabla 1. Principales amenazas con sus subcategorías, distancia de influencia, función de descomposición y valor de intensidad del Proceso de Jerarquía Analítica (AHP) estimado para modelar amenazas a los anfibios ecuatorianos.

Utilizamos un léxico estándar para las clasificaciones de amenazas [ 58 ]. Estos elementos se mapearon espacialmente (ArcMap v.10) como puntos, polígonos y líneas, y luego se convirtieron en archivos ráster para calcular las distancias euclidianas de cada amenaza. La Distancia de Influencia (metros) fue asignada a cada subcategoría con base en áreas de amortiguamiento con una función de decaimiento respectiva, dando valores de acuerdo a la intensidad de amenazas antropogénicas y naturales. Para reducir la subjetividad por sesgo en la toma de decisiones, en cuanto a la adscripción de Intensidad a cada elemento de riesgo, se aplicó una Toma de Decisiones de Criterios Múltiples (MCDM) a través del Proceso de Jerarquía Analítica (AHP) sobre el análisis ( Tabla S3 ). Una vez obtenidos los insumos, se automatizó el proceso mediante ModelBuilderdesde ArcMap, con un proceso iterativo por subcategoría ( S1 Fig ). Finalmente, las salidas se superpusieron con una calculadora ráster para desarrollar un ERS, que considera una superposición ponderada de amenazas específicas de anfibios en Ecuador, con una resolución de 30 mx 30 m.

Evaluación de la Lista Roja Nacional

El estado de conservación de las especies de anfibios en Ecuador se evaluó siguiendo los protocolos, estándares, criterios, subcriterios y ajustes para las evaluaciones nacionales propuestos por la UICN [ 3 , 59 ].

El conjunto de datos se recopiló en una base de datos geoespacial que se utilizó para evaluar la distribución y las amenazas en una serie de talleres promovidos por el grupo de trabajo liderado por los autores. Los datos por especie fueron analizados principalmente por registros (N), porcentaje de registros en Ecuador (%), área de ocurrencia (AOO, km 2 ), área de idoneidad reconstruida por modelación de nicho (km 2 ), contracciones ambientales [ 60 , 61 ] en escenarios futuros (% de reducción con respecto al modelo ecológico actual) y valores superiores a 0,5 (en el tercer cuartil) del modelo de amenaza.

Todas las estadísticas (43 en total) utilizadas para aplicar criterios y subcriterios para evaluar el estado de conservación de una especie determinada se detallan en la Tabla S2 . Los datos adicionales relacionados con el tamaño de la población o la disminución del número de individuos maduros se documentaron a partir de la literatura o los datos de los autores proporcionados en los talleres. Como apoyo adicional a la evaluación, se utilizaron mapas básicos del Sistema Nacional de Áreas Protegidas (SNAP – Sistema Nacional de Áreas Protegidas), Patrimonio Forestal, Bosques y Vegetación Protegidos, Áreas de Conservación, Humedales Ramsar, Uso del Suelo y áreas boscosas (hasta 2018) y Regiones Naturales del Ecuador, descargadas en formato vectorial desde servidores nacionales [ 27 , 62 – 64]. Calculamos la representatividad amenazada en un grupo taxonómico (TR): el número de taxones amenazados / número total de taxones por familia X 100. La evaluación comparativa de taxones amenazados con respecto a la última Lista Roja Nacional sigue a Ron, Guayasamin (27).

Resultados

Evaluación de la Lista Roja Nacional

Se utilizó un total de 126 bases de datos pertenecientes a diversas instituciones y recursos en línea para consolidar el conjunto de datos de los anfibios ecuatorianos ( Tabla S1 ). El conjunto de datos final incluyó 37,328 registros, de los cuales 29,189 estaban ubicados en Ecuador, de un total de 635 taxones (más Rana catesbeiana , como especie invasora), que representan el 100% de las especies actualmente reportadas para Ecuador ( Fig 2 ). GBIF, QCAZ e INABIO fueron los proveedores de datos con las colecciones más representativas incluidas en la evaluación actual de la Lista Roja ( Tabla 2 ).

Fig 2. Lista Roja de la UICN de anfibios de Ecuador.

Cuadro 2. Número de taxones y registros analizados de las bases de datos para la Evaluación de la Lista Roja Nacional.

Nuestra evaluación de la Lista Roja de la UICN resultó en la asignación de una categoría amenazada (CR, EN, VU) al 57% de las especies de anfibios ecuatorianos, mientras que el 12% se consideró como Casi Amenazada (NT), el 4% como DD y el 27% como Menos. Preocupación (LC) ( Fig 2 , Tabla 3 ). Ochenta y cinco (85) taxones fueron considerados CR en Peligro Crítico (13,4%), incluidas especies de los géneros Atelopus (24 spp.), Hyloxalus (9 spp.) Y Pristimantis(12 spp.); 147 taxones (23,1%) fueron clasificados como En Peligro (EN) y 131 (20,6%) como Vulnerables (VU). Strabomantidae es la familia con el mayor número de taxones amenazados (CR = 18 spp, 3%, EN = 67 spp, 11,1%; VU = 87 spp, 14,5%, respectivamente). Strabomantidae (28,6%), Bufonidae (7%) y Centrolenidae (6,3%) albergan el 42% del total de especies amenazadas en Anura. Se evaluaron 78 taxones adicionales (12,3%) como NT y 168 como LC (26,4%). Finalmente, 26 taxones (4.1%) se consideran DD porque la información era insuficiente para una evaluación adecuada de su riesgo de extinción ( Fig 3 , Tabla S3 ). Con respecto a los taxones bajo categorías amenazadas, el 56,7% (341 spp) de Anura, el 72,7% (8 spp) de Caudata y el 60,9% (9 spp) de Gymnophiona calificaron para una de estas categorías ( Cuadro 3). Un total de 16 géneros tenían todos sus taxones considerados amenazados [es decir, Atelopus (25 spp.), Lynchius (4 spp.), Epicrionops (3 spp.), Telmatobius (3 spp.), Ctenophryne (3 spp.) , Sachatamia (3 spp.)]; siete géneros tenían 70-90% de taxones amenazados [es decir, Hyloxalus (22 spp.), Nymphargus (15 spp.), Gastrotheca (14 spp.)]; 12 géneros tenían 50-70% como amenazados [es decir, Pristimantis (155 spp.), Hyloscirtus (13 spp.), Caecilia (7 spp.)] ( Fig. 3 , Tabla S5 ).

Fig 3. Una perspectiva taxonómica del estatus de los anfibios en la Lista Roja en Ecuador.

Cuadro 3. Especies (porcentaje) y categorías de amenaza, evaluadas por familia en anfibios ecuatorianos.

Un total de 287 especies (45%) de las especies que se encuentran en Ecuador son endémicas. Todas las especies endémicas de las familias Andinobates , Ectopoglossus , Paruwrobates y Telmatobius se consideraron amenazadas; las familias Bufonidae, Dendrobatidae, Strabomantidae tienen entre el 70% y el 90% de sus especies endémicas categorizadas como amenazadas. La totalidad de sus taxones endémicos dieciocho géneros han evaluado como amenazadas ( i . E ., Atelopus , lynchius , Niceforonia , Paruwrobates , Rhaebo , Telmatobius)y 10 géneros tienen entre el 70 y el 90% de sus especies endémicas amenazadas ( Caecilia , Chiasmocleis , Epipedobates , Espadarana , Gastrotheca , Hyloscirtus , Hyloxalus , Nymphargus , Osornophryne , Pristimantis) ( Tabla S5 ). Nuestra evaluación incorpora 172 especies no evaluadas previamente; y presentamos la primera categorización de riesgo de extinción para 127 especies, previamente clasificadas como DD ( Tabla 4 , Tabla S3

Cuadro 4. Número de especies de anfibios que cambiaron su estado de conservación de la Lista Roja Ecuatoriana anterior.

Grandes amenazas

El modelo ERS se presenta en S2 Fig . Este modelo revela áreas de alto riesgo (rojo) ubicadas principalmente en las cercanías de ciudades grandes y medianas: Guayaquil (Costa), Quito (Andes) y Lago Agrio (Amazonas). Las áreas de riesgo medio a alto (naranja) se ubican principalmente en las estribaciones este y oeste de la cordillera de los Andes, el norte de la Amazonia y la costa norte, con altas amenazas dispersas en las regiones de la costa central y la Amazonia, carreteras cercanas. Se pueden identificar áreas de riesgo medio (amarillo) a lo largo de la Cordillera de los Andes, así como en la parte centro-sur de la Costa. Notamos que las áreas de bajo impacto (verde) están aisladas, relacionadas con áreas protegidas, bosques inaccesibles y cordilleras ubicadas en el noroeste de Ecuador, las estribaciones amazónicas de los Andes y el sur de la Amazonia ( Fig 4 ).

Fig 4. Modelo de superficie de riesgo ambiental (ERS) de alta resolución (30 mx 30 m) para anfibios ecuatorianos.

La agricultura, el transporte, la infraestructura (es decir, carreteras, oleoductos, etc.), las áreas de producción (minería, campos petroleros, etc.) y la deforestación son las amenazas más importantes para los anfibios ecuatorianos, con un 70-98% de taxones asociados con cada uno de ellos. estas categorías ( Fig. 5 , Tabla S7 ). Cerca del 21–36% de las especies evaluadas tendrán una contracción en más de la mitad del área que representa sus nichos ecológicos (pérdida de condiciones ambientales, RCP 45/85) en escenarios futuros. Documentamos la presencia de Rana catesbeiana , una especie introducida, en varios lugares distribuidos principalmente en la vertiente sur de los Andes y regiones costeras.

Fig 5. Principales amenazas asociadas con taxones de anfibios (% de registros de localidad en la base de datos) por categorías de conservación en Ecuador.

Patrones biogeográficos

Los modelos de riqueza de especies acumulada (CSRM) por categoría de amenaza se muestran en la Fig. 6 (los modelos por especie, género y familia se detallan en el Material complementario SM4). El CSRM para especies amenazadas generó un valor máximo de 57 especies superpuestas por píxel. Una alta concentración de taxones amenazados ocurre en los bosques montanos del norte a ambos lados de los Andes, páramos y valles en los Andes centrales y bosques montanos del este a lo largo de las cordilleras y estribaciones de Cutucú y Cóndor de la cuenca del Amazonas ( Fig 6 ).

Fig. 6. Riqueza acumulada de especies para taxones amenazados ( n = 265 modelos) por categoría de la Lista Roja.

El CSRM de taxones CR generó un valor máximo de 12 especies superpuestas por píxel. Una alta concentración de taxones se encuentra a ambos lados de los Andes, en el norte de Ecuador cerca de la Reserva Ecológica Cayambe Coca y el Parque Nacional Napo Sumaco-Galeras, y el bosque montano del sureste de Ecuador cerca de las cordilleras Cutucú y Cóndor. Los modelos para taxones EN generaron un valor máximo de 28 especies superpuestas por píxel. La mayor concentración de taxones se registró en el noroeste de los Andes, en áreas al oeste del volcán Pichincha, Mindo, cuenca de Guayllabamba en las provincias de Esmeraldas, Pichincha, Imbabura y Carchi. Los modelos para taxones VU generaron un valor máximo de 27 especies superpuestas por píxel. La mayor concentración de taxones de VU se ubicó junto con bosques de montaña y estribaciones en ambos lados de la Cordillera de los Andes, en la región del Chocó,Figura 6 ).

Los registros de localidades de especies amenazadas revelaron patrones diferenciales de distribución según la familia ( Fig. 7 ). Por ejemplo, los taxones amenazados de Bufonidae, Centrolenidae, Dendrobatidae y Strabomantidae están relacionados con los Andes y las estribaciones. Telmatobiidae, que tiene todas sus especies categorizadas como CR, está restringido a los Andes del sur ( Fig. 7 ). Strabomantidae es la única familia que presenta taxones CR limitados a la región costera. Por otro lado, se han registrado taxones amenazados de Hylidae y Leptodactylidae a ambos lados de los Andes, relacionados con estribaciones y bosques tropicales. Se han registrado salamandras amenazadas (Caudata, Plethodontidae) en el norte de Ecuador, hacia estribaciones a ambos lados de los Andes, y bosques tropicales en la región del Chocó (Figura 7 ).

Figura 7.

Los registros de taxones del NT se distribuyen a ambos lados de los Andes para Centrolenidae, Dendrobatidae e Hylidae; mientras que Hemiphractidae y Leptodactylidae están representados principalmente en la cuenca del Amazonas y laderas orientales de los Andes. Se identifica una distribución más amplia de registros de localidad en Ecuador (excepto el área seca en la región costera) de taxones NT para Strabomantidae. Los taxones DD se encuentran principalmente en las estribaciones y tierras bajas a lo largo de la región amazónica, principalmente para Bufonidae, Hylidae, Aromobatidae y Centrolenidae; además, en los Andes se han registrado especies de DD de las familias Strabomontidae ( Fig. 8 ).

Figura 8.
Datos de presencia de especies de anfibios ecuatorianos NT (verde), DD (gris) y NE (azul), por categoría y familia de la Lista Roja.

La base de datos tenía registros de tierras bajas a tierras altas en Ecuador (mín. = 6 m, 1er Qu. = 821 m, mediana = 1694 m, media = 1760 m, 3er Qu. = 2728 m, máx. = 5299 m). Reportamos diferencias en la distribución de taxones amenazados y endémicos relacionados con la altitud [prueba KW (χ 2 ) = 591.58, gl = 5, p <2.2e-16]. Las especies amenazadas se distribuyeron con mayor frecuencia en las tierras altas, las zonas montañosas y las estribaciones de los Andes, es decir, CR (mediana = 2240 m, n = 1159), EN (mediana = 1862 m, n = 2096), VU (mediana = 1533 m , n = 3599), en comparación con los taxones NT ( Figura 7 ).

El mayor número de especies amenazadas se encontró esencialmente en tres regiones naturales: montano oriental (318 spp), montano occidental (224 spp) y Amazonas (208 spp). En cuanto a la riqueza de especies en cada región, el páramo tuvo la mayor proporción de especies amenazadas (80%), seguido por la montaña occidental (74%), arbusto andino (69%) y estribaciones occidentales (65%). ( Figura 9 , Tabla S6 ).

Fig 9. Frecuencia de registros de localidad de anfibios en cada categoría de riesgo por regiones naturales en Ecuador.

La categoría “Vegetación y Bosques Protegidos” y las áreas protegidas SNAP son los tipos más importantes de áreas protegidas para las especies de anfibios amenazadas, con un récord general de 203 (32%) y 196 especies (31%), respectivamente ( Fig 10 , S6 Tabla ). Sesenta y cinco especies (10%) no se encuentran en ningún área protegida, con 26 calificadas como CR, 25 como EN y 14 como VU.

Fig 10. Representación de la Lista Roja de la UICN de anfibios de Ecuador en el Sistema Nacional de Áreas Protegidas.

Discusión

El estado actual de conservación de los anfibios ecuatorianos

Se evaluó el estado de conservación de 635 especies nativas de anfibios documentadas para Ecuador hasta la fecha. Las especies introducidas R . catesbeiana se consideró invasiva ( Tabla S4 ). Aquí informamos que el 57% de las especies de anfibios evaluadas están clasificadas bajo algún riesgo de extinción utilizando las pautas de la Lista Roja de la UICN (13% CR, 23% EN y 21% VU), con un 12% adicional en la categoría NT, y 4% enumerados como taxones DD. Nuestros datos presentan una situación bastante pesimista para uno de los países más diversos en especies de anfibios del mundo [ 15 ]. Esto es especialmente cierto ya que los datos están correlacionados con una alta tasa de deforestación [ 20 , 65 ], una inmensa presión para el desarrollo minero [66 ], y un importante crecimiento de la población humana esperado en el futuro [ 67 ].

En comparación con una Lista Roja Nacional de Anfibios anterior [ 27 ], agregamos evaluaciones para 144 especies y, además, proporcionamos una evaluación del estado de 135 especies que se consideraron DD en ese momento ( Tabla 4 ; Tabla S3). Como resultado de nuestro estudio, 190 mantuvieron el mismo estado de conservación, pero 302 taxones han cambiado; ahora se ha encontrado que 168 especies califican en una categoría más alta de la Lista Roja, mientras que 64 han sido asignadas a una categoría de riesgo de extinción más baja. Las diferencias se explican por un mayor conocimiento para varios grupos, incluidas revisiones taxonómicas con registros de localidades curados, nueva información de descripciones de especies recientes, modelos ecológicos para la mayoría de las especies amenazadas, compilación de bases de datos y numerosos talleres de evaluación junto con autoridades de la UICN y especialistas en anfibios. [ 3 , 27 , 59 ].

En medio de una tendencia general a la pérdida de biodiversidad, algunos taxones de anfibios (es decir , Atelopus , Telmatobius ) muestran una vulnerabilidad filogenética al cambio antropogenético impulsado y / o enfermedades emergentes, muy probablemente como resultado de una combinación de sus rasgos distintivos de historia de vida y limitaciones inmunes. [ 23 , 40 , 68 – 71 ]. Debido a que contribuyen de manera única al funcionamiento de sus comunidades, la pérdida de tales especies es especialmente preocupante, ya que se espera que tenga un impacto desproporcionado en la estabilidad de los ecosistemas locales, más allá de su pérdida taxonómica [ 10]. Esto es de particular importancia ya que la mayoría de ellos son especies endémicas no solo de Ecuador, sino también de hábitats específicos [ 14 ].

Grandes amenazas

Hemos generado una clasificación cuantitativa y objetiva de amenazas para los anfibios ecuatorianos, utilizando protocolos claros y completos [ 58 ]. Una clasificación de amenazas ayuda a identificar y priorizar las acciones de conservación necesarias para mitigarlas y proporciona resultados que son comparables y replicables [ 59]. La agricultura es de particular importancia entre las amenazas que enfrentan los anfibios ecuatorianos. En Ecuador, el uso insostenible de tierras boscosas y la deforestación relacionada con la agricultura / ganadería, incluso en áreas donde la población humana es baja, son amenazas conspicuas; por lo tanto, un cambio hacia prácticas agrícolas más sostenibles y eficientes es una prioridad. Además, algunas amenazas antropogénicas (carreteras, asentamientos humanos y actividades petroleras) amplifican la incidencia de otras presiones y son los predictores más relevantes de la integridad ecológica [ 1 , 36 , 72 ].

Las características ecológicas y las preferencias de microhábitats de las especies pueden conducir a variaciones profundas en la susceptibilidad a ciertos factores de extinción entre los taxones [ 2 ]. En los anfibios, las especies responden de manera diferente a la perturbación [ 73 ], por lo tanto, las acciones de conservación deben tomar en consideración variables como la especificidad del hábitat, los rasgos del ciclo de vida, la distribución, la conectividad, entre otras [ 74 ]. Por ejemplo, encontramos un patrón de distribución diferente en el caso de especies amenazadas, así como endémicas, ambas mostrando una mayor densidad a lo largo de un gradiente altitudinal, con un pico en bosques montanos y altiplanos ( Fig 7). Sin embargo, los casos de interacción de especies de anfibios con patrones espaciales de impactos humanos son desconcertantes. Una tendencia alarmante es que la mayor densidad de taxones amenazados se da en los ecosistemas de montaña y páramo, regiones que esperaríamos que tuvieran un impacto antrópico menor. Otras consideraciones sobre el cambio climático y los efectos sinérgicos con la pérdida de hábitat y las enfermedades emergentes, como la quitridiomicosis, deben considerarse como amenazas importantes para los anfibios ecuatorianos [ 10 , 69 ], especialmente para las especies endémicas.

Los esfuerzos de evaluación futuros deben incluir la presencia de especies invasoras como otra amenaza potencial para los anfibios ecuatorianos. Actualmente, existen pocos estudios enfocados en determinar la expansión de estas especies y su efecto sobre las poblaciones nativas de anfibios. La rana toro ( R . Catesbeiana) ha sido reportado en seis provincias ecuatorianas [ 75 ]; la trucha arco iris ( Oncorhynchus mykiss ) y la trucha común ( Salmo trutta ) están presentes en las zonas andinas de todo el altiplano ecuatoriano [ 76]. La amenaza que estas especies representan para los anfibios podría ser significativa, considerando su biología depredadora y expansionista, pero también porque generalmente se superpone con otras amenazas que afectan el hábitat de especies listadas en riesgo de extinción [ 77 ]. Un caso especial de una especie invasora de anfibios ( Scinax quinquefasciatus ) con potenciales efectos negativos sobre el medio ambiente se puede encontrar en las Islas Galápagos, reportado en las islas Santa Cruz e Isabela [ 14 , 78 , 79 ]. Los efectos de esta especie en los ecosistemas locales deben monitorearse en el futuro.

Áreas protegidas y especies amenazadas

Una evaluación de las áreas protegidas existentes que se superponen con la distribución de especies amenazadas revela la falta de información de varias áreas en Ecuador, lo que sugiere que aún se necesita mucho trabajo para asegurar la supervivencia a largo plazo de los anfibios y sus hábitats. Dado que la existencia de áreas protegidas se considera la principal esperanza para preservar las especies amenazadas de la extinción [ 80 ], el hecho de que ~ 10% (65 especies) de las especies de anfibios amenazados ecuatorianos se encuentren únicamente fuera de las áreas protegidas es alarmante y destaca las limitaciones de la actual Red Nacional de Áreas Protegidas.

Nuestro estudio enfatiza varias áreas que albergan una gran cantidad de especies de anfibios amenazadas y que no están protegidas ( Fig. 10 ). Esto es especialmente evidente en tres localidades: el área del Chocó (al norte de la reserva ecológica “Los Ilinizas” y el volcán Pichincha), el área entre Cayambe-Coca, Antisana y Sumaco, y en el sur de Ecuador (al sur del Parque Nacional Sangay). . La red nacional de áreas protegidas maximizaría la representatividad ecológica y la cobertura de especies amenazadas [ 81 ] si incluye áreas con alta diversidad de especies de anfibios (Figuras 4 , 6 y 10 ).

El conjunto de datos de los registros de distribución revela un sesgo importante en el esfuerzo de muestreo, principalmente relacionado con carreteras o áreas accesibles ( Fig. 1 ). Se han submuestreado grandes áreas, especialmente las zonas costeras, el páramo andino y la Amazonia. Como resultado, las especies categorizadas como DD están ubicadas principalmente en la Región Amazónica y en las laderas orientales de los Andes ( Fig 8 ). En muchos casos, la lejanía de las zonas impide el acceso debido a dificultades logísticas [ 81 ]. Aunque por las mismas razones, el impacto antrópico debería ser menor, en el caso de hábitats andinos de gran altitud, notamos una alta densidad superpuesta de especies amenazadas (especialmente CR), enfatizando la importancia de las búsquedas enfocadas a poblaciones saludables en estas regiones apartadas. .

En el caso de las áreas costeras, la escasez de inventarios refleja un muestreo insuficiente, una pérdida severa de hábitat, pero no necesariamente causada por un acceso limitado. Aunque es probable una menor diversidad de anfibios, principalmente debido a factores climáticos extremos que restringen la distribución a un número reducido de especies resistentes, la ausencia total de registros en áreas extensas sugiere un sesgo de muestreo [ 81 ]. Sin embargo, la revisión de amenazas indica que la región costera tiene una alta proporción de su superficie incluida en mayor riesgo, así como una baja representación en la Red de Áreas Protegidas ( Fig 4). Hacemos hincapié en la necesidad de contar con información básica urgente sobre los anfibios que habitan esta región, ya que la falta de datos hace que sea imposible detectar y monitorear posibles disminuciones de población o extinciones locales.

Hacia una metodología integradora para evaluar el estado de conservación de las especies

La metodología aquí implementada es explícita, objetiva y consistente, que son los principales requisitos para producir una evaluación sólida de las categorías de conservación de especies. Confiamos en que hemos producido parámetros estandarizados para estimar variables de riesgo robustas que integran amenazas que interactúan [ 2 , 58] que se detallan actualmente en un artículo metodológico (López et al. en prep). Lo consideramos como un paso clave en la mejora del protocolo de evaluación de la Lista Roja en el esfuerzo por validar la base de datos taxonómica y espacial. El modelado ecológico se realizó utilizando todos los puntos de datos disponibles a lo largo del rango de distribución conocido para especies nominales y, como tal, incluyó registros históricos, identificando y evitando complejos de especies, y nuevas especies candidatas basadas en evidencia filogenética [ 36 , 37 , 40 , 42 , 82 – 85]. Aunque los expertos participaron en la evaluación del estado actual, el riesgo de extinción de las especies puede ser mayor que el evaluado, debido a la disminución de su rango de distribución histórica a lo largo del tiempo, así como a las limitaciones en nuestra comprensión de la dinámica de la población y las interacciones ecológicas [ 10 , 86 ].

Falta información demográfica para la gran mayoría de los anfibios ecuatorianos, con un 14% de las especies evaluadas con datos limitados relacionados con el tamaño de la población (Criterios A, C o D; Fig 2B ). Esto constituye un serio obstáculo para obtener una evaluación más integral de su estado de conservación, evitando la detección temprana de disminuciones. Es un caso particular para Ecuador, donde se conoce un número importante de especies sólo a partir de un pequeño número de especímenes, y algunos no se han encontrado durante décadas [por ejemplo, 24]. Esto puede ser el resultado de hábitos crípticos que caracterizan a algunos taxones (por ejemplo, cecilianos), pero también podría indicar una disminución severa de la población o incluso extinciones ( Telmatobius , Atelopus, o algunos centrolenides). Esto enfatiza la necesidad de un esfuerzo intensivo para recopilar información de base sobre la abundancia y la composición de la comunidad para una diversidad de poblaciones de anfibios.

Además, la delimitación taxonómica incompleta tiene el potencial de impactar seriamente la conservación de los anfibios [ 71 , 87 ]. Los complejos de especies ampliamente distribuidos, que a menudo se evalúan como LC, a veces subyacen a taxones crípticos [ 37 , 42 , 84 , 88 ], que podrían estar enfrentando amenazas de conservación particulares. Destacamos la importancia de la taxonomía como piedra angular para las evaluaciones del riesgo de extinción y la conservación, especialmente en regiones tropicales megadiversas. Las evaluaciones basadas en linajes a nivel de especie no nominales o nombres ambiguos deben tener prioridad para la investigación taxonómica [ 89 ].

Conclusiones

Ofrecemos la Evaluación de la Lista Roja de especies de anfibios en Ecuador, como una de las coberturas taxonómicas más detalladas y completas para cualquier grupo taxonómico ecuatoriano hasta la fecha. Nuestra evaluación de las 635 especies de anfibios registradas dentro de Ecuador encontró que el 57% de todas las especies se consideran amenazadas (13% en peligro crítico, 23% en peligro, 21% vulnerable). Además, el 12% figuraba como Casi Amenazado y el 4% como Datos Insuficientes. Sorprendentemente, esta evaluación casi duplicó el número de especies consideradas amenazadas en comparación con la evaluación anterior en 2011 [ 27]. La mayoría de las especies amenazadas se encuentran en el bosque montano andino y el páramo, y casi el 10% de ellas se encuentran fuera de las áreas protegidas. Para complementar los resultados de este trabajo y otros trabajos futuros, existe una necesidad urgente de incrementar el número de estudios taxonómicos integradores para describir nuevas especies y generar datos sobre la ecología y genética de poblaciones y comunidades para aquellas consideradas como complejos taxonómicos. Es fundamental centrar los esfuerzos de investigación en especies categorizadas como DD, que pueden estar en peligro de extinción [ 29 , 90 ]. Paralelamente, las nuevas reservas públicas y privadas deberían apuntar a la protección de las especies en peligro de extinción y sus ecosistemas. Las estrategias de conservación también deben fortalecer ex-situprogramas. Dicha integración ayudará a un mejor manejo y conservación de las especies de anfibios en países críticos, como Ecuador.

Expresiones de gratitud

Agradecemos a Pablo Larco, Patricia Pachacama y Paola Guijarro (Proyecto PARG), por su valioso apoyo junto con la evaluación de la lista roja; a Andrea Coloma, Eduardo Toral, Stephanie Arellano, Ernesto Arbeláez, Diego Inclán y Grace C. Reyes Ortega, por compartir información y comentarios técnicos junto con los talleres y la curación de la base de datos.

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